В средние века церковь Нигулисте была одной из двух приходских церквей в Таллинне и важнейшим святилищем города. Сохранившиеся с того времени стены помещения квадратной формы, в котором тогда располагались хоры, находятся под нынешними хорами. В конце века к церкви было пристроено здание вытянутой формы с тремя нефами, с северной стороны хоров была сооружена ризница, а также нижняя часть западной башни.